Assisi (PG), Bastia Umbra (PG), Foligno (PG), Magione (PG), Passignano sul Trasimeno (PG), Spello (PG), Tuoro sul Trasimeno (PG)

La linea Terontola-Foligno afferisce all'asse ferroviario 1, in quanto collega la trasversale Orte-Ancona alla Linea Lenta "Roma-Firenze", svolgendo la duplice funzione di distribuzione regionale e di adduzione alla direttrice principale. La linea si sviluppa quasi interamente in territorio umbro (solo circa 4 km in territorio toscano), è elettrificata, a singolo binario e per il suo compito di collegamento alle linee fondamentali, viene classificata come linea complementare della rete RFI.
La linea, nel territorio umbro, garantisce il collegamento lato nord tra la Roma-Firenze e il nodo di Perugia. Passato il centro di Perugia, all'altezza di Foligno, tale linea consente la connessione, tramite inversione di marcia dei convogli, con la linea trasversale Orte-Fabriano-Ancona.
La linea attraversa importanti centri economici e turistici dell'Umbria, in particolare, il nodo di Perugia, Bastia Umbra e Assisi. Dalla fermata di Tuoro sul Trasimeno, la linea affianca il Lago Trasimeno fino a Magione, supera Montecolognola con la più lunga galleria della linea (circa km 1,3), per poi proseguire, con un tracciato caratterizzato da lunghi rettilinei ed ampie curve, fino alla stazione di Ellera (frazione di Perugia). Da Ellera a Ponte San Giovanni, si riscontrano le maggiori pendenze della linea (intorno al 15 ‰) ed i più stretti raggi di curvatura. Intorno al capoluogo umbro, la ferrovia si snoda in un percorso sinuoso ad "S", chiamato "ansa di Perugia", che incide notevolmente sui tempi di percorrenza della linea. Presso la località Perugia-Ponte S. Giovanni, la linea interseca la Ferrovia Centrale Umbra Sansepolcro-Terni. Nell'ultimo tratto, fino a Foligno, la linea risulta quasi totalmente rettilinea, ad eccezione delle piegature nei pressi dei centri abitati, attraversando un territorio per lo più pianeggiante e ricco di zone turistico-culturali.